Поступила 26.03.2026
DOI: 10.35556/idr-2026-2(115)14-21
Оценка видового состава микробиома пародонта и кишечника у пациентов с хроническим пародонтитом на фоне морбидного ожирения и дисбиоза
https://doi.org/10.35556/idr-2026-2(115)14-21
Амхадова М.А.1, д.м.н., профессор, заведующая кафедрой хирургической стоматологии и имплантологии, ORCID: 0000-0002-9105-0796
Изтлеуов С.А.1,2, ассистент кафедры стоматологических дисциплин с челюстно-лицевой хирургией, соискатель кафедры хирургической стоматологии и имплантологии, ORCID: 0009-0005-5117-8575
Салтовец М.В.3, к.м.н., ассистент кафедры стоматологии детского возраста, ORCID: 0000-0003-0673-2555
Борискина О.А.4, к.м.н., врач-стоматолог терапевт отделения терапевтической стоматологии № 2, ORCID: 0000-0002-1649-6448
Петрухина Н.Б.5 д.м.н., доцент, профессор кафедры клинической фармакологии и пропедевтики внутренних болезней, ORCID: 0000-0003-3840-8127
1 ГБУЗ МО «Московский областной научно-исследовательский клинический институт им. М.Ф. Владимирского», г. Москва
2 НАО «Западно-Казахстанский медицинский университет им. Марата Оспанова, г. Актобе, Казахстан
3 ФГБОУ ДПО «Российская медицинская академия непрерывного профессионального образования» Минздрава России, г. Москва
4 ФГБОУ ВО «Российский университет медицины» Минздрава России, г. Москва
5 ФГАОУ ВО Первый Московский государственный медицинский университет им. И.М. Сеченова Минздрава России (Сеченовский Университет), г. Москва
Для переписки:
E-mail address: alald@inbox.ru
Резюме
Цель исследования. Сравнение состава пародонтального и кишечного микробиома у лиц с хроническим пародонтитом на фоне ожирения и дисбиоза кишечника с контрольной группой здоровых лиц с применением метода ПЦР в реальном времени.
Материал и методы. В клиническом исследовании принимали участие 65 человек обоих полов. Основную группу составили 35 человек в возрасте 45-59 лет с диагнозом хронический генерализованный пародонтит средней степени тяжести, имеющие морбидное ожирение и дисбактериоз кишечника. Контрольная группа включала 30 здоровых добровольцев. Дизайн исследования – проспективное сравнительное в двух группах. Участникам обеих групп проводили исследование общего количества бактериальной массы в экссудате пародонтальных карманов/десневой борозде и толстокишечном содержимом, а также определяли видовой состав микрофлоры методом ПЦР в режиме реального времени. Для статистического анализа полученных результатов использовали программы StatTech v. 2.8.8 (ООО «Статтех», Россия) и Statistica 12.0 (StatSoft, США).
Результаты и обсуждение. Исследование показало, что общая бактериальная масса как поддесневой микрофлоры, так и кишечного содержимого у пациентов с хроническим генерализованным пародонтитом и морбидным ожирением была выше по сравнению с контрольной группой обследуемых с интактным пародонтом без соматической патологии. Высокие коэффициенты корреляции между количеством общей бактериальной массы в пародональном экссудате и кишечном содержимом у пациентов основной группы (R=0,79 при p<0,001) свидетельствовали о наличии тесной взаимосвязи состояния микробиоты полости рта с микробиотой нижних отделов пищеварительного тракта. У пациентов с пародонтитом на фоне морбидного ожирения чаще наблюдалось более высокое содержание в микрофлоре пародонтальных карманов A. actinomycetemcomitans, T. forsythia, P. gingivalis, T. denticola в отличие от жидкости зубодесневой борозды в контрольной группе. В кишечном содержимом практически все изучаемые микробы, кроме Neisseria spp., встречались у всех пациентов как в основной, так и в контрольной группах, но частота выявления Neisseria spp. в кале у пациентов основной группы (42,9 %) была выше по сравнению с контрольной группой (6,7 %) (р=0,003). Количество Enterobacterium spp. в кале у пациентов в основной группе по сравнению с контролем было выше в 39,4 раза (p<0,001), Eubacterium spp. – в 32 раза (p<0,001), а Neisseria spp. – в 3,8 раза (p<0,001).
Выводы. У пациентов с морбидным ожирением, принимавших участие в исследовании, дисбиотические изменения в полости рта ассоциированы с дисбактериозом кишечника. При этой патологии отмечается высокое содержание в микрофлоре пародонтальных карманов A. actinomycetemcomitans, T. forsythia, P. gingivalis, T. denticola, в отличие от жидкости зубодесневой борозды пациентов без стоматологической и соматической патологий. В кишечном содержимом у пациентов с пародонтитом на фоне ожирения по количеству преобладают Enterobacterium spp., Eubacterium spp. и Neisseria spp.
Ключевые слова: хронический пародонтит, ожирение, пародонтопатогены, дисбиоз.
Для цитирования: Амхадова М.А., Изтлеуов С.А., Салтовец М.В., Борискина О.А., Петрухина Н.Б. Оценка видового состава микробиома пародонта и кишечника у пациентов с хроническим пародонтитом на фоне морбидного ожирения и дисбиоза. Стоматология для всех. 2026; № 2 (115): 14-21. doi: 10.35556/idr-2026-2(115)14-21
Литература / References
1. Lourenco T.G.B., Spencer S.J., Alm E.J., Colombo A.P.V. Defining the gut microbiota in individuals with periodontal diseases: an exploratory study. J Oral Microbiol. 2018; no. 10 (1): 1487741. doi: 10.1080/20002297.2018.1487741
2. Cho I., Blaser M.J. The human microbiome: at the interface of health and disease. Nat Rev Genet. 2012; no. 13 (4): 260–270. doi: 10.1038/nrg3182
3. Kilian M., Chapple I.L., Hannig M., Marsh P.D., Meuric V., Pedersen A.M. et al. The oral microbiome – an update for oral healthcare professionals. Br Dent J. 2016; no. 221 (10): 657–666. doi: 10.1038/sj.bdj.2016.865
4. Chervinets V.M., Chervinets Y.V., Leont’eva A.V., Kozlova E.A., Stulov N.M., Belyaev V.S. The microbiome of oral cavity patients with periodontitis, adhesive and biofilm forming properties. Klin Lab Diagn. 2021; no. 66 (1): 45–51. doi: 10.18821/0869-2084-2021-66-1-45-51
5. Петрухина Н.Б. Обоснование применения геля Холисал в комплексном лечении пациентов с хроническим пародонтитом. Dental Tribune. 2024; 5: 2–5.
Petrukhina N.B. Rationale for the use of Cholisal gel in the complex treatment of patients with chronic periodontitis. Dental Tribune. 2024; no. 5: 2–5.
6. Kamer A.R., Pushalkar S., Hamidi B., Janal M.N., Tang V., Annam K.R.C. et al. Periodontal Inflammation and Dysbiosis Relate to Microbial Changes in the Gut. Microorganisms. 2024; no. 12 (6): 1225. doi: 10.3390/microorganisms12061225
7. Tan X., Wang Y., Gong T. The interplay between oral microbiota, gut microbiota and systematic diseases. J Oral Microbiol. 2023; no. 15 (1): 16. doi: 10.1080/20002297.2023.2213112
8. Пенькова Е.А., Головатова К.С., Пчелин И.Ю., Шишкин А.Н., Ермолаева Л.А., Шевелева Н.А., Лукьянец К.Ю., Сляднева Н.С. Состояние пародонта пациентов с избыточной массой тела. Juvenis scientia. 2023; № 9 (2): 21–31. doi: 10.32415/jscientia_2023_9_2_21-31
Penkova E.A., Golovatova K.S., Pchelin I.Yu., Shishkin A.N., Ermolaeva L.A., Sheveleva N.A., Lukyanets K.Yu., Slyadneva N.S. Periodontal condition in overweight patients. Juvenis scientia. 2023; no. 9 (2): 21–31 (in Russian). doi: 10.32415/jscientia_2023_9_2_21-31
9. Hlushchenko T.A., Batig V.M., Borysenko A.V. et al. Prevalence and Intensity of Periodontal Disease in Individuals with Metabolic Syndrome. J Med Life. 2020; no. 13 (3): 289–292. doi: 10.25122/jml-2020-0073
10. Крючков Д.Ю., Романенко И.Г., Джерелей А.А. Ожирение как возможный фактор риска развития и прогрессирования генерализованного пародонтита. Крымский терапевтический журнал. 2022; № 2: 53–58.
Kryuchkov D.Y., Romanenko I.G., Dzhereley A.A. Obesity as a Possible Risk Factor for the Development and Progression of Generalized Periodontitis. Crimean Journal of Internal Diseases. 2022; no. (2): 53–58 (in Russian).
11. Наврузова У.О. Особенности пародонтита при нарушении обмена веществ. Биология и интегративная медицина. 2019; № 2 (30): 28-42.
Navruzova U.O. Features of the Periodontal Disease at the Metabolic Disorder. Biology and Iintegrative Medicine. 2019; no. (2): 28–42 (in Russian).
12. Konkel J.E., O’Boyle C., Krishnan S. Distal Consequences of Oral Inflammation. Front Immunol. 2019; no. 10: 1403. doi: 10.3389/fimmu.2019.01403
13. Liccardo D., Cannavo A., Spagnuolo G., Ferrara N., Cittadini A., Rengo C., Rengo G. Periodontal Disease: A Risk Factor for Diabetes and Cardiovascular Disease. Int. J. Mol. Sci. 2019; no. 20: 1414. doi: 10.3390/ijms20061414
14. Tomas I., Diz P., Tobias A., Scully C., Donos N. Periodontal health status and bacteraemia from daily oral activities: systematic review/meta-analysis. J Clin Periodontol. 2012; no. 39 (3): 213–228. doi: 10.1111/j.1600-051X.2011.01784.x
15. Reyes L., Herrera D., Kozarov E., Roldan S., Progulske-Fox A. Periodontal bacterial invasion and infection: contribution to atherosclerotic pathology. J Clin Periodontol. 2013; no. 40 (14): 30–50. doi: 10.1111/jcpe.12079
16. Castillo D.M., Sanchez-Beltran M.C., Castellanos J.E., Sanz I., Mayorga-Fayad I., Sanz M., Lafaurie G.I. Detection of specific periodontal microorganisms from bacteraemia samples after periodontal therapy using molecular-based diagnostics. J Clin Periodontol. 2011; no. 38 (5): 418–427. doi: 10.1111/j.1600-051X.2011.01717.x
17. Петрухина Н.Б., Зорина О.А., Ших Е.В., Шибаева А.В., Шевелев А.Б. Изучение взаимосвязи состава микробиома пародонта и кишечника в норме и при патологии методами глубокого секвенирования. Стоматология. 2016; № 95 (2): 8–13. doi.org/10.17116/stomat20169528-13
Petrukhina N.B., Zorina O.A., Shikh E.V., Shibaeva A.V., Shevelev A.B. Study of mutual dependence of periodontal and colonic microbiome in health and pathology using NSG-sequencing. Stomatology. 2016; no. 95 (2): 8–13 (in Russian) doi: 10.17116/stomat20169528-13
18. Olsen I., Yamazaki K. Can oral bacteria affect the microbiome of the gut? J. Oral Microbiol. 2019; no. 11: 1586422. doi: 10.1080/20002297.2019.1586422
19. Khor B., Snow M., Herrman E., Ray N., Mansukhani K., Patel K.A. Interconnections between the oral and gut microbiomes: Reversal of microbial dysbiosis and the balance between systemic health and disease. Microorganisms. 2021; no. 9 (3): 496. doi: 10.3390/microorganisms9030496
20. Sohn J., Li L., Zhang L., Settem R.P., Honma K., Sharma A. et al. Porphyromonas gingivalis indirectly elicits intestinal inflammation by altering the gut microbiota and disrupting epithelial barrier function through IL9-producing CD4(+) T cells. Mol. Oral Microbiol. 2022; no. 37: 42–52. doi: 10.1111/omi.12359
21. Park S.Y., Hwang B., Lim M., Ok S.H., Lee S.K., Chun K.S. et al. Oral-Gut microbiome axis in gastrointestinal disease and cancer. Cancers (Basel). 2021; no. 13 (9): 2124. doi: 10.3390/cancers13092124
22. Sundin J., Ohman L., Simren M. Understanding the gut microbiota in inflammatory and functional gastrointestinal diseases. Psychosom Med. 2017; no. 79 (8): 857–867. doi: 10.1097/PSY.0000000000000470
23. Mann E.R., Lam Y.K., Uhlig H.H. Short-chain fatty acids: Linking diet, the microbiome and immunity. Nat Rev Immunol. 2024; no. 24 (8): 577–595. doi: 10.1038/s41577-024-01014-8
24. Huang Y., Liao Y., Luo B., Li L., Zhang Y., Yan F. Non-surgical periodontal treatment restored the gut microbiota and intestinal barrier in apolipoprotein E−/− mice with periodontitis. Front Cell Infect Microbiol. 2020; no. 21:10: 498. doi: 10.3389/fcimb.2020.00498
25. Harrandah A.M. The oral–gut–systemic axis: emerging insights into periodontitis, microbiota dysbiosis, and systemic disease interplay. Diagnostics (Basel). 2025; no. 15 (21): 2784. doi: 10.3390/diagnostics15212784
26. Петрухина Н.Б., Зорина О.А., Рабинович И.М., Шилов А.М. Эпидемиологические взаимосвязи пародонтита, дисбиоза кишечника, атерогенной дислипидемии при метаболическом синдроме. Стоматология. 2015; no. 94 (2): 16–19.
Petrukhina N.B., Zorina O.A., Rabinovich I.M., Shilov A.M. The epidemiological relationship of periodontitis, intestinal dysbiosis, atherogenic dyslipidemia and metabolic syndrome. Stomatology. 2015; no. 94 (2): 16–19 (in Russian). doi: 10.17116/stomat201594216-19
27. Ермолаева Л.А., Севбитов А.В., Пеньковой Е.А., Шишкин А.Н., Шевелева Н.А., Шевелева М.А. и соавт. Этиопатогенетические механизмы развития воспалительных заболеваний пародонта у больных с ожирением. Вестник СПбГУ. Медицина. 2017; № 12 (4): 385–395.
Ermolaeva L.A., Sevbitov A.V., Penkovoi E.A., Shishkin A.N., Sheveleva N.A., Sheveleva M.A. et al. Etiopathogenetic mechanisms of development of inflammatory periodontal diseases in patients with obesity. Vestnik SPbSU. Medicine. 2017; no. 12 (4): 385–395 (in Russian). doi: 10.21638/11701/spbu11.2017.407
28. Ausenda F., Barbera E., Cotti E., Romeo E., Natto Z.S., Valente N.A. Clinical, microbiological and immunological short, medium and long-term effects of different strains of probiotics as an adjunct to non-surgical periodontal therapy in patients with periodontitis. Systematic review with meta-analysis. The Japanese Dental Science Review. 2023; no. 59: 62–103. doi: 10.1016/j.jdsr.2023.02.001
29. Шилов А.М., Петрухина Н.Б., Марьяновский А.А. Взаимосвязи дисбиоза пищеварительного тракта (пародонтит, энтероколит), атерогенной дислипидемии и нарушений углеводного обмена на ранних этапах метаболического синдрома. Лечащий врач. 2016; № 2: 7–12.
Shilov A.M., Petrukhina N.B., Maryanovsky A.A. The correlation between intestinal dysbiosis (periodontitis, enterocolitis), atherogenic dyslipidemia and hydrocarbon metabolism disorders at the early stages of metabolic syndrome. Lechaschi Vrach. 2016; no. 2: 7–12 (in Russian).